如果说蜜蜂因为农药而消失了，那新烟碱类农药的广泛使用是否有导致人群暴露的风险？这个健康风险是否在我们可以接受的范围之内？

撰文 | 吕陈生（西南大学资源环境学院特聘教授）

大家下午好，我叫吕陈生，来自西南大学，非常荣幸能接受一席的邀请来跟大家做一个简单的报告。今天我要讲的是全世界蜜蜂为什么会消失的问题，以及蜜蜂消失对我们人类的启示。 

蜜蜂小课堂

蜜蜂是蜜蜂科昆虫的统称，全世界大概有一千多种不同的蜜蜂。它们比我们人类更早来到地球，根据化石资料，3亿年前蜜蜂就存在了，现在分布最广的蜜蜂是意大利蜂。

意大利蜂我们中国有自己特有的蜜蜂，叫作中华蜂。 

中华蜂一个蜂巢里有着非常复杂的生态环境，四五万只蜜蜂在一个小小的空间里有条不紊地生活是一个非常伟大的生物演化现象。 每个蜂巢里只有一只蜂王，蜂王身边有将近100只雄蜂，它们的工作就是跟蜂王交配，繁殖后代。剩下的成千上万只工蜂都是蜂王的女儿。 

加蓝点者为蜂王蜜蜂有一个非常令人诧异的生态现象，在一个蜂巢里有妈妈、爸爸还有女儿，可是它们的生命周期都不一样。 一只健康的蜂王，在没有环境威胁的情况下可以活3到5年。雄蜂理论上也可以活这么久，但是这些男士的工作只是交配，胃口却特别大，它的女儿们担心储存的用来过冬的花粉和花蜜被它们吃光，所以会在冬天来临之前把雄蜂赶出蜂巢，让它们在自然界里自己死掉，所以它的寿命也就只有1年。 剩下的工蜂就更奇妙了。虽然它们都是姐妹，但是在春天、夏天还有初秋时出生的工蜂最多只能活30天左右，而在入冬之前孵育出来的工蜂，可以比它们的姐姐多活100天到120天。 

蜜蜂有一个很特别的情况，在它们的生物时钟快要停止的那一刹那，它们会主动飞到巢外。这是一个非常好的设计，因为如果它们不这么做的话，一个小小的蜂巢在短短三五个月里就会堆满它们的尸体。 除了蜜蜂之外，授粉昆虫还有蜻蜓、蝴蝶等等，但蜜蜂是唯一一种可以原地过冬的多年生授粉昆虫。 什么叫原地过冬呢？如果大家对自然界有兴趣的话，可能会知道有一种蝴蝶叫国王蝴蝶，每年冬天来临之前，在美国西岸的那几个州会有一个非常壮观的国王蝴蝶迁移现象。它们就不能原地过冬，冬天必须到南方比较温暖的地方去。

国王蝴蝶 

蜜蜂原地过冬是它们与人类共同演化的结果，在冬天结束时人类需要蜜蜂为粮食、水果等作物授粉。 那蜜蜂是怎样过冬的呢？蜜蜂过冬也是一个非常完美的进化结果。在秋天快结束时，蜜蜂就开始在巢内储存花粉和蜂蜜。当蜂巢外的温度低于15度时，蜜蜂就不再出巢，因为它无法承受低于15度的低温。

当外面的温度开始降低时，所有的蜜蜂都会跑到蜂巢底部抱团取暖，结成一个洋葱一样的球。随着冬天一天天过去，这个蜂球就会从蜂巢下面慢慢往上移，等到它移到最上面时，冬天就结束了。 这是一个关于蜂巢过冬的研究，图片显示的是在冬天快要结束的2月25号下午五点钟，外面的温度是零下11度，蜂球中间的温度可以达到33度。也就是说，内外有44度的温度差异，这个温差是所有工蜂的贡献。

Owen, 1971

包裹在黑圈外围的就是工蜂，中间是蜂王。蜂王和她产的卵不能承受太低的温度，否则无法孵育出新的幼蜂，蜂群也就会崩溃。工蜂的工作就是通过做功保障蜂球里的温度，这要依靠工蜂完善的能量代谢，它们的能量代谢遭到一点点破坏都会影响到蜂巢的过冬情况。 所以冬天对蜂群的生存来讲是一个非常关键的时期，只有过冬成功，来年春天到来时，活下来的工蜂和最重要的蜂王才能再次建立蜂巢。

蜜蜂消失之谜

2005年的冬天，一位养了40多年蜜蜂的美国职业养蜂者遇到了一个奇怪的现象，在过冬时，他养的几亿只蜜蜂都消失了。要注意是消失了，不是死亡了，消失跟死亡在这个问题上是完全不同的意义。他打电话给美国农业部，农业部派了很多专家到他的养蜂场调查。

整个蜂巢的蜜蜂在冬天结束时都消失了，蜂巢里只剩下少数冻死的蜜蜂，这些蜂巢在冬天来临之前并没有任何疾病现象。空的蜂巢里还剩下很多蜂蜜和花粉，但是也没有其他蜜蜂来占为己有。这些现象非常困扰他们，他们也从来没见过，所以他们给这个现象取了个名字，叫作Colony Collapse Disorder，简称CCD，我们翻译为“蜜蜂蜂群崩溃症候群”。 

这种现象不只发生在美国，世界上很多地方都有，所以2011年联合国发表了一篇报告，提醒全世界的人类必须要改变一些行为来拯救蜜蜂，因为它们对粮食生产非常重要。 有多重要呢？世界上1/3的高营养价值的农作物都需要蜜蜂授粉。

如果没有了蜜蜂，我们就只能依靠人工授粉，这种现象在中国越来越普遍。但是，人工授粉永远不能取代蜜蜂授粉。

那时有很多专家提出了自己对CCD成因的看法，他们认为可能是因为蜂巢频繁和长距离的移动，或者蜜蜂缺乏多样的食物，又或者是因为气候变化改变了植物开花的时间和周期，还有可能是因为农药的急性毒。 这些都非常可能造成蜜蜂死亡，但那时我认为这些都不是造成CCD的最主要原因，因为CCD跟这些因素造成的现象是不一样的。如果说蜜蜂因为缺乏营养物质和长距离的移动，或者是因为接触了农药的急性毒而死掉，你会在蜂巢里看到四五万只蜜蜂的尸体，但是CCD的一个非常明显的特征是蜂巢是空的。 那个时候我总结了三个问题：蜜蜂在冬天不应该离巢，为什么蜂巢会空？为什么CCD都发生在冬天？这些蜂巢在冬天来临之前并没有明显的疾病征兆，为什么过了一个冬天蜂巢就空了？ 

喂蜜蜂吃农药

这三个问题大概在我的脑海里盘旋了三年时间，其实我本人并不是昆虫学家，在2009年之前我也从来没有做过蜜蜂实验。那个时候我在哈佛大学工作，我的研究一直围绕着农药，研究农药对农夫健康的影响、农药的生态毒性问题、农药对一般老百姓的影响等等。我在思考这些问题时发现，在CCD出现和引起关注的过程中，我们正在开始使用一种现在我个人认为非常可怕的农药，叫作新烟碱类杀虫剂。那时候我就想，会不会是新烟碱类农药导致了CCD。 新烟碱类农药有8种不同的杀虫剂，其中一种叫噻虫胺。美国从2005年开始大量使用噻虫胺，2005年也是CCD开始的那一年。过了不到十年的时间，全美国只要有农业生产的地方都用到了噻虫胺，而且95%以上用在了玉米身上。

 为什么我会产生可能是新烟碱类农药导致了CCD这样疯狂的想法呢，原因就在这里。

现在美国种的玉米90%以上都是转基因玉米，玉米种子不是过去的淡黄色，而是五颜六色的，因为上面粘了一层农药，不同的颜色代表不同的农药。这些漂亮颜色的背后是一个非常可怕的事情，当这些种子种在土里后，种子上的农药会非常神奇地跟着植物一起长，植物长多高农药就跟着到多高。 

这些转基因玉米很多都被拿去喂鸡、喂猪、喂牛，但还剩下很多，他们又开发出一种蒸馏技术，用玉米做糖水，叫做高果糖玉米糖浆，现在很多食品中使用的糖就是玉米糖浆。 蜂农一般会把蜂蜜刮下来拿到市场去卖，然后就用这些高果糖玉米糖浆来喂养蜜蜂。本来这是没什么问题的，但是从2005年美国开始使用加了农药的种子后，问题发生了。

我们就根据这个使用原理设立了一个非常简单的现场实验。我们准备了5个白色的实验蜂箱，我们给其中4箱蜜蜂吃加了一点点不同剂量农药的玉米糖水，这有1箱是对照组，完全不给它吃任何农药。跟我一起做这个实验的是两位非常有经验的养蜂人，除了喂糖水之外，我们没有做任何其他的人为干预，所有蜜蜂都可以自由进出。我们放蜂巢的地方没有农业活动，所以也就没有背景污染的暴露。 

我们把蜂巢在野外放了一年，在这12个月里，夏天的3个月我们每个礼拜给蜜蜂吃4公升糖水，有的加了农药，有的没有。我们的目的是要看看可不可以在这个实验蜂巢里复制CCD现象，当时没有人知道能不能成功，包括我自己在内，但有时候科学研究需要冒一些风险，也需要一点运气。 这个是正在吃一点点新烟碱类农药的蜂巢，现在还非常健康，这些蜜蜂正在大量地储存冬天要吃的蜂蜜，但同时正在享受我们给它吃的一点点农药。

就是这个蜂巢，等到冬天结束的时候，变成了这样子，蜜蜂不见了。

我刚讲过我们是在几乎没有其他人为干预的环境之下做的实验，我们成功地复制了CCD。 这个是没有吃农药的对照组蜂巢，它们成功地度过了寒冷的冬天。那一年冬天特别冷，特别长，到3月初地上还有一些积雪。

这个是没有吃农药的蜂巢，但是蜜蜂生了病，所以死掉了。它们死掉的样子跟CCD的蜂巢完全不一样，可以看到很多蜜蜂的尸体。

所以这个结果还有什么好疑问的呢？我发现了一个导致CCD的最可靠的原因。因为我们发现在这么低的剂量下，每只蜜蜂每天0.14纳克的喂食过程中，这4个蜂箱里所有的蜜蜂都不见了。 

当时我们就赶快把这资料整理下来，结果发现了一个非常有意思也非常可怕的现象，叫作隔代毒性现象。我们建立蜂巢实验的时候是从零开始的，我们把它定义为F0，也就是第一代。等蜂王生了很多蛋，建立出一个一般的蜂巢，大概有4万到5万只蜜蜂时，已经过了两代了。第4代、第5代、第6代这三代蜜蜂很荣幸，吃到了我们给它的一点点农药，但是这三代蜜蜂都没事。 

等发展到第7代时，我们把糖水拿走了，因为要让这个蜂巢自己开始准备过冬。真正发生问题的是第8代，这一代蜜蜂从来没有吃过带农药的糖水，但是这一代蜜蜂消失了，这个现象我们把它称为隔代毒性现象。也就是说，农药的毒性是从蜂王那里传递给它们的。所以我们认为长时间的低剂量的农药暴露，很有可能改变了蜜蜂的能量代谢，而且这种改变会遗传给它们的后代，导致它们在冬天无法为蜂巢提供足够的热量。 那时候我认为这是我的职业生涯中贡献最大的研究，我对这篇文章报以很大的期望。结果这个文章写完投出去之后，我发现好像全世界的人都不希望知道蜜蜂为什么消失了，这个文章投不出去，被拒绝了一次又一次，我那时候就非常纳闷。后来我请教了一个非常资深的教授，他建议我发到欧洲去，因为在美国有农药利益集团的影响。最后我们的论文发表在欧洲一个评分比较低的期刊，这篇论文是我发表过的分数最低的文章，但也是最后的贡献最大的文章。 那时候欧洲议会对欧盟国家蜜蜂消失的问题非常重视，他们召开了很多次会议，也邀请我去做了一次报告。我没有想到一篇在美国发不出去的文章，居然得到了欧洲议会的认可。当然参会的不只有我们，还有很多其他的文章。

 
在这之后，欧洲议会发表了一个报告，报告认为新烟碱类农药的使用是造成近年来蜂巢减少的主要原因，所以必须重新评估这一类农药的安全性。根据这两个结论，加上预防原则的要求，欧盟决定从2013年11月开始禁止使用三种最常用的新烟碱类农药两年。 在这两年中欧洲议会资助了一个调查，想看看限制新烟碱类农药使用是否会带来一些改变。 

▲ 欧洲蜂群死亡率调查（2012-2014）下面是限制之前与之后的夏天蜂群的死亡率，它们之间没有太大差别。但是冬天差别就很大了，左上角是还没有禁止新烟碱类农药时蜜蜂过冬的死亡率，颜色越深的比例越高，深咖啡色这些国家有20%以上的死亡率。

新烟碱类农药被禁止之后，只过了一年时间，这些蜜蜂死亡率曾经达到30%-40%的国家全部回归到15%-20%甚至更低的水平。这个损失率对一般的养蜂人来说是可以接受的，我刚刚讲了过冬对它们来说本来就非常具有挑战性。 新烟碱类农药禁止之后，所有国家的蜜蜂损失率都回归到最低标准了，所以距离禁令发布刚过了一年，欧盟就决定这三类农药永远不能使用了。所以这篇文章就算发在Nature、Science可能也没啥用，发表在欧洲却起到了很大的作用。

人类的微量农药暴露

那个时候我们又开始思考另外一个问题，如果说蜜蜂因为农药而消失了，那新烟碱类农药的广泛使用是否有导致人群暴露的风险？这个健康风险是否在我们可以接受的范围之内？ 刚好那时浙江工业大学的张全老师在我的实验室做访问教授，我们讨论了这个问题，他回国之后我们就做了一个实验。我们在杭州市找了58个6到12岁的小孩，邀请他们的家长参与这个实验。譬如王小强是他的孩子，今天准备给他吃一个苹果，我们就请家长买两个苹果，一个王小强吃掉了，剩下的那一个我们拿走去做分析检测，当然我们是付了钱的。
 在一年的时间里，我们收集到了很多蔬菜水果，我们发现每一种水果都至少含有一种新烟碱类农药，不管是苹果、香蕉，还是梨、草莓等等。有30%的水果含有三种或三种以上的新烟碱类农药。

▲ Lu et al. (2018) ES&T 52, 3175-3184 

我们把杭州的数据跟美国的数据做了一个比较，跟美国全国调查的数据差异不大，杭州的苹果中农药浓度稍微高一点，但草莓里的浓度就稍微低一点。美国的另外一个数据是我们的一个合作伙伴到美国国会食堂里采集的样品，美国的国会食堂号称提供高品质高质量的食物，很大一部分是有机蔬菜和水果，但是还是测得出一点点新烟碱类农药的残留。但是相对来讲，就比美国的平均浓度和杭州的浓度低很多。 蔬菜也是类似的检测结果，在杭州收到的蔬菜100%都含有至少一种新烟碱类农药，42%含有三种以上。

Lu et al. (2018) ES&T 52, 3175-3184 

所以我们认为蔬菜水果里的新烟碱类农药是洗不掉的，我刚刚讲过植物长多高农药就会跟着到多高，它们已经长在这个植物里面了，农药已经在苹果里面了，花再长的时间洗都没有用。 这个是香菜的种子，大家如果以前见过香菜的种子会知道它肯定不是粉红色的，而是咖啡色或者卡其色的。但是现在上面包了衣，裹上了农药，所以种出来的香菜里应该都会有一些残留。

如果我们都用这样的种子去种蔬菜和水果的话，那这些农药会不会进入土里呢？肯定会的，那掉在土里的这些农药会不会被冲刷到水里成为我们饮用水的一部分呢？ 所以我们在杭州又做了另外一个实验，我们找到杭州自来水的两个主要水源，一个是钱塘江，另外一个是东苕溪。

我们从水源地取了水样，在这些水流进自来水处理厂之前，以及处理完之后，还有最后面流到居民家里的水龙头，我们都取了样。所以我们有4种样品，水源、处理之前、处理之后、水龙头。 我们发现96%的水龙头样品中含有一种新烟碱类农药，41%含有三种以上。东苕溪在一个比较偏僻的地方，附近有很多农业生产活动，所以溪流里的农药浓度非常高。杭州自来水的处理工艺相当好，它可以把农药的浓度降低很多，但还是没有办法100%去除，所以我们才会在96%的水样里都检测出了至少一种新烟碱类农药。

Lu et al. (2020) Environ. Pollut.

我们用数学统计的方式计算出了一个新烟碱类农药摄入量的风险评估模型。从中可以看到，在杭州吃蔬菜水果和喝水摄入的新烟碱类农药是低于国家设定的每日安全摄入量的，也就是说按照这个标准是安全的。但是如果跟我们的蜜蜂实验比较的话会发现，吃蔬菜水果的摄入量远远高于我们用在蜜蜂身上的最低剂量。

所以问题就来了，到底是剂量决定毒性，还是长时间的低剂量毒性暴露的潜在风险更大？这是个非常大的问题，也是个非常大的课题，希望这样的研究工作能够在国内扎根继续做下去，这也是我从美国回国工作的一个原因。 我们现在在重庆做的研究是把这些蜂巢拿到果园旁边，不做人为干预，不给它吃任何农药，就让这些蜜蜂在枇杷园、橙子园、葡萄园里授粉，然后我们观察它的存活情况。这些果园都是有用农药的，我们想看看可不可以在现场不干预的情况下复制喂食实验的结果。

 我们现在用线粒体DNA的损伤作为一个生物指标，线粒体负责细胞的能量代谢，蜜蜂在冬天因为产生的热量不足而死亡很有可能就是因为线粒体被农药破坏了，我们已经有了一些先期数据能够支撑这个结论。

人类的线粒体与蜜蜂还有蚂蚁、蚯蚓、鸟类等等的线粒体几乎一模一样，而且都是母系遗传。我们想看看长时期的农药暴露是否会改变人的线粒体，以及这种改变是否会遗传。 另外，我们还想进一步做一个全面的调查，看看新烟碱类农药是否会破坏蚂蚁、蚯蚓、青蛙等等的线粒体，如果同样会的话，我们就需要考虑这种农药还是否可以继续使用。

保护蜜蜂，就是保护我们自己

19世纪时，欧洲很多地方在挖矿，每天矿坑里总有一两个人死掉，那时候的科学无法告诉他们矿坑里出了什么问题，我们现在知道这是因为一氧化碳的浓度过高。那时的工人虽然不知道这个原因，但是慢慢地发现在这种情况下金丝雀也会死掉，所以他们每天下矿时都会提上一只装着金丝雀的鸟笼，如果发现金丝雀开始挣扎了，就赶快离开矿坑，这就是预防原则的精神。

20世纪有本非常有名的书叫《寂静的春天》，这本书直接影响了全世界的环保运动。这本书发表之后两年，美国成立了全世界第一个环保署，发表四年后美国开始关注濒危的国鸟白头老鹰。 

这本书描述了农药DDT带来的负面影响。最初我们只知道DDT是杀蚊虫的药，后来发现它还有其他的毒性，会干扰动物的内分泌。白头老鹰吃了富集了DDT的鱼之后，生出的蛋壳特别薄，一不小心就压破了，所以无法孵出新的幼鸟。春天来临，没有小鸟出生，一片安静，所以书名叫《寂静的春天》。美国发现了这个可怕的影响之后就把DDT禁用了，现在美国很多地方都可以看到白头老鹰了。 我现在对这本书的诠释是从完全不同的角度。现在我们所知道的农药被禁，都是因为当初我们不知道的毒性。等到我们用了20年30年之后，这个毒性显现出来了，纸包不住火了，我们才只好把这个农药禁止使用。但是这个过程是20年、30年，我们付出的代价太大太大了。 在21世纪刚开始的时候，我们亲眼目睹了蜂群崩溃症候群，我们现在也知道了是什么原因导致的，就看我们是否愿意面对和解决这个问题了。

保护蜜蜂，就是保护我们自己。谢谢！

本文经授权转载自微信公众号“一席”，策划：恒宇啊；剪辑：FH。